En 1946, à la suite de la Seconde Guerre mondiale, la paix n'a pas aidé Peggy Carter qui se retrouve marginalisée au retour des hommes, rentrés du combat.

Alors qu'elle travaille pour la SSR (Section Scientifique de Réserve),

Peggy doit trouver un équilibre entre un poste administratif et des missions secrètes qu'elle effectue pour Howard Stark, tout en tentant de vivre sa vie de femme célibataire dans les États-Unis des années 1940, après avoir perdu l’homme de sa vie, Steve Rogers alias Captain America.